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同担任大霸星祭的“选手宣誓”工作。当“人员”的马场芳郎企图透过纳米元件让御坂美琴无力抵抗之际，发现了与御坂美琴交换、失去意识的御坂妹（10032号）。于是，食蜂操祈等人回收御坂妹，并且为了不让各个“妹妹们”受到电气系病毒感染，用能力为御坂妹加上数层保护。
因为被都市怪谈网站的站长跟踪并目击到，为了掩藏这个网站，由凯茨·诺克雷文透过程序自动产生伪装网站。在探知到初春饰利突破了架构、还原了都市怪谈网站后，趁佐天泪子在找寻“不在金属”、御坂美琴去救佐天泪子、白井黑子去阻止御坂美琴时，食蜂操祈袭击了风纪委员活动第177支部，除了使用能力要初春删去资料，还进一步窥视记忆，知道了她是御坂美琴的朋友。
大霸星祭次日，担心木原幻生对御坂美琴有所警戒而没有现身，透过派阀成员监视御坂美琴；为了计划不被不规则的行动打乱、避免造成不幸后果，消去白井黑子、初春饰利和佐天泪子等人有关御坂美琴的记忆。在自己的行踪被御坂美琴捕捉到后，向御坂美琴吐露真相并联手。
原本打算袭击在第九学区召开的国际能力研究者会议现场，一口气解决掉偷偷参加的木原幻生。但是她们抓到的只是透过特殊化妆的替身，木原幻生本人则趁食蜂操祈不在的时候占据了“才人工房”，透过将“外装代脑”调到与其脑波相同，获得了“心理掌握”能力。
在遭到木原幻生的党羽警策看取追捕之际，得到风机委员白井黑子的搭救。在“才人工房”里，面对想要取得只刻在她脑中“外装代脑”的限制解除密码、透过“幻想御手”的应用获取“多才能力”的木原幻生的追击，食蜂操祈透过自己的能力，把自己对限制解除密码与自毁密码两边的认知调换。当木原幻生强制使用“心理掌握”读取并向装置输入错误密码后，“外装代脑”自行破坏。在窥视木原幻生的记忆后，获取了打在“妹妹们”身上的病毒的构造和桃莉妹妹的情报。最后，同事件的犯人之一警策看取一起解救出桃莉的妹妹。
在一端览祭开幕日，出现在上条当麻学校的正门，发现偷偷摸摸跑来参加体验入学的御坂美琴。虽然想抓住御坂美琴好好玩弄一番，却懒得自己动手，就操纵周围的人跟踪御坂美琴。虽然最后被美琴摆脱掉，却让美琴冒出“可是第五名为什么会出现在那里？”的疑问。随后，在锐利学园高中的选美大会中与云川芹亚正面对决，此前云川就曾抱怨“反正那个让人火大的第五名会靠能力操作票数，根本没意思”。
而后当上条当麻受土御门元春的欺骗困在“学舍之园”时，操纵一名女学生向上条伸出了援手。但是，当上条确认到土御门舞夏的“死讯”后，在她的帮助下未多做解释便强行突破大门离开了“学舍之园”，这让食蜂操祈很不爽，于是独自追踪上条当麻，卷入了七千五百名“英雄”袭击“博览百科”的大暴动中。
11月底，食蜂操祈在对作为她心灵支柱的那个风景进行回忆巡礼时，发现那里的风景与记忆不一致，这让她产生了自己的记忆被人从外部操纵的错觉，进一步认为是自己的记忆有误，就连和上条当麻的回忆也可能根本不存在。食蜂因为过去支持自己的重要回忆遭人践踏、蹂躏而愤怒，怀疑云川芹亚是幕后黑手。
为确认过去的记忆是真是假，食蜂找到云川芹亚的公寓，希望得到“和上条当麻的回忆果然为真，心中的那股温暖确实存在”的结论。经过云川的检查，发现自己被安装了“横裂体”。不过“横裂体”只是障眼法，它里面什么资料都没有，所以也不会产生作用，目的是让食蜂自己用“心理掌握”，消除她以为是虚假回忆的“和上条当麻的回忆”。
在得知敌人的目的后，食蜂再次来到一切扭曲的中心，第二十一学区的地热发电厂·正圆形人工湖调查。在那里，食蜂发现整片风景都覆盖着磁控显示器粉末，敌人正是透过磁控显示器技术来随意改写风景的，放出让人以为“是不是我错了？”的精神攻击。真相大白后，幕后黑手蜜蚁爱愉现身。
食蜂操祈一度被蜜蚁爱愉操纵的Five_Over OS逮住，意识被强行拉进对方的精神世界，造成身心分离，动不了现实的肉体身体。在派系成员找出OS协力者并袭击他们后，抢走了OS的控制权，身体重获自由。但在跟蜜蚁爱愉无视心理战的肉搏战中，被对手夺取了意识三秒钟，对手也正是利用这三秒钟空白将食蜂塞进了“Five Over.Model case ‘MENTAL OUT’”当中。
蜜蚁爱愉负责监控食蜂操祈如何操纵里头约有八千种输出子，得到操纵“心理掌握”的详细方法，再将方法回馈给器材，藉此以纯工业技术重现食蜂操祈的力量。她要用夺得的食蜂的力量，彻底消除食蜂与上条当麻的回忆。但就在这时，被云川芹亚引导而来上条当麻及时赶到，再次拯救了食蜂操祈。